販売価格：5,900円 発売日には量販店の前に数キロメートルの行列ができるなどの社会現象を巻き起こした。キャッチコピーは「触れたら最後、日本全土がハルマゲドン」。SFC版は「SFC究極のドラクエ」。GBC版は「一番愛されたドラゴンクエスト」。企画段階の仮タイトルは「そして伝談へ」だった。 物語は、ロトシリーズ3部作の完結編と位置づけられており、前2作『ドラゴンクエスト』『ドラゴンクエストII 悪霊の神々』の物語中に名が登場した伝説の勇者「ロト」、および舞台となった世界「アレフガルド」の秘密が本作で判明する。 ROMは前作の2倍である2メガビット（256キロバイト）ROM を使用、バッテリーバックアップのセーブファイル容量は64キロビットとなっている。ゲームシステム面では、仲間キャラクターの名前・職業（キャラクタークラス）・性別を自由に選び、パーティーを自由に編成して冒険できるという、キャラクターメイキングのシステムを取り入れている。また、シリーズで初めて、複数のフィールドマップが登場するようになった。そのためROM容量が不足し、製品版では一部の町やダンジョン、モンスターなどのいくつかの要素がカットされている。またオープニングも無く、タイトル画面は真っ黒な無音の画面に「DRAGON QUEST III」と表示されるのみとなった。
